珊瑚共附生細菌間的精彩博弈

五彩斑斕的珊瑚，張牙舞爪的龍蝦，可愛的小丑魚，形態(tài)各異的海底生物，美麗富饒的珊瑚礁對海洋有多重要？

圖1 南海海底珊瑚礁

珊瑚礁是海洋中生產(chǎn)力和生物多樣性極高的生態(tài)系統(tǒng)，為許多動植物提供了生活環(huán)境，養(yǎng)活了四分之一的海洋生物。其中，造礁石珊瑚對海洋中鈣的長期沉積是珊瑚礁形成的基礎(chǔ)。近年來，由于氣候變化和人類活動的影響，珊瑚以及珊瑚礁面臨著包括海洋酸化和海水溫度上升等一系列挑戰(zhàn)，珊瑚礁在全球范圍內(nèi)大量減少。

蟲黃藻與造礁石珊瑚間有著密切的互利共生關(guān)系。蟲黃藻利用珊瑚呼吸作用產(chǎn)生的CO₂進行光合作用，產(chǎn)生氧氣和營養(yǎng)物質(zhì)供給珊瑚，同時，有研究報道蟲黃藻與珊瑚石灰質(zhì)骨骼的形成密切相關(guān)。作為回報，珊瑚為蟲黃藻提供保護、居所、營養(yǎng)（主要是含有氮和磷的廢料）和恒定供應(yīng)光合作用所需的CO₂。除蟲黃藻外，珊瑚中還存在著復(fù)雜的微生物群落。目前，微生物學(xué)家將珊瑚以及與珊瑚共附生的蟲黃藻、真菌、細菌、古菌和病毒等構(gòu)成的集合體稱為珊瑚共生總體（coral holobiont）（圖2）。

圖2 珊瑚共生總體示意圖（引自Peixoto RS,et al.Front. Microbiol. 2017）

珊瑚共附生細菌是珊瑚共生總體的重要組成部分。研究發(fā)現(xiàn)，從珊瑚中分離純化的細菌菌株可能是珊瑚的益生菌、非致病菌甚至是致病菌。2006年，微生物學(xué)家Eugene Rosenburg教授根據(jù)對珊瑚白化病的研究和觀察結(jié)果，提出了珊瑚“益生菌假說”。他發(fā)現(xiàn)，感染了致病菌希利氏弧菌（Vibrio shiloi）的珊瑚會逐漸產(chǎn)生白化抗性，他認為抗性的產(chǎn)生是環(huán)境中的益生菌抑制了致病弧菌爆發(fā)的結(jié)果。因此，珊瑚共附生菌群的群落結(jié)構(gòu)，包括不同細菌種類和豐度對珊瑚共生總體的健康非常重要。

珊瑚共生總體中的病毒（噬菌體）對于調(diào)節(jié)珊瑚共附生菌群的群落結(jié)構(gòu)，避免細菌過度繁殖有著重要的調(diào)控作用。噬菌體是以細菌為宿主的病毒，根據(jù)其是否裂解宿主可分為烈性噬菌體和溫和噬菌體兩種。溫和噬菌體在侵染細菌后并不會直接裂解宿主，而是通過將自身遺傳物質(zhì)整合到細菌基因組上隨細菌基因組復(fù)制而復(fù)制，在一定條件下可以從細菌基因組上切離從而引起宿主裂解，長久地影響細菌群落動態(tài)并維持穩(wěn)定（圖3）。

圖3 噬菌體的復(fù)制周期（引自Ron Feiner,et al. Nat. Rev. Microbiol. 2015）

6月30日，中國科學(xué)院南海海洋研究所熱帶海洋生物資源與生態(tài)重點實驗室王曉雪團隊首次利用造礁石珊瑚的無創(chuàng)侵染模型，解析了珊瑚病原菌—溶珊瑚弧菌（Vibrio coralliilyticus）突破珊瑚共生菌群屏障，引發(fā)石珊瑚組織脫落病的機制，相關(guān)研究成果以“The coral pathogen Vibrio coralliilyticuskills non-pathogenic holobiont competitors by triggering prophage induction”為題，在線發(fā)表于《自然-生態(tài)與進化》（Nature Ecology & Evolution）。

石珊瑚組織脫落病在全球的多種造礁珊瑚中被發(fā)現(xiàn)，幾周即會殺死被感染珊瑚，死亡率高達90%以上。研究人員以南海典型造礁石珊瑚-叢生盔形珊瑚為研究對象，前期在叢生盔形珊瑚的消化循環(huán)腔液中發(fā)現(xiàn)了病原菌—溶珊瑚弧菌。感染這種病原菌后，在熱應(yīng)激下表現(xiàn)出嚴重的組織潰敗，是一種典型的珊瑚組織脫落?。▓D4）。

圖4 健康與“組織脫落病”的叢生盔形珊瑚

研究人員比較了溶珊瑚弧菌和其他分離自叢生盔形的珊瑚菌株的表型，他們發(fā)現(xiàn)溶珊瑚弧菌的生物膜形成能力（Biofilm formation）、運動能力（Swimming motility）都明顯弱于其他珊瑚中分離的優(yōu)勢菌株。根據(jù)珊瑚“益生菌假說”，珊瑚中的益生菌會抑制致病菌爆發(fā)，那么，溶珊瑚弧菌是如何克服這種抑制，進而爆發(fā)導(dǎo)致珊瑚的組織脫落病呢？

為了解開溶珊瑚弧菌快速爆發(fā)的謎題，研究人員進行了大量的實驗室和珊瑚體內(nèi)實驗研究，最終報道了溶珊瑚弧菌與珊瑚土著菌之間的一種新的互作作用，這種競爭性作用的結(jié)果決定了珊瑚的健康（圖5）。溶珊瑚弧菌編碼了L-賴氨酸-ε-氧化酶LodA，可以氧化L-賴氨酸并產(chǎn)生過氧化氫。溶珊瑚弧菌利用LodA激活內(nèi)生菌Endozoicomonas sp.和非致病弧菌等珊瑚共附生細菌的原噬菌體，從而清除掉這些重要的珊瑚共生菌。

研究還發(fā)現(xiàn)LodA還普遍存在于人類腸道、土壤和海洋等生態(tài)系統(tǒng)中重要的微生物類群，表明利用LodA激活原噬菌體可能是一種共同棲息在同一生態(tài)位的微生物之間競爭的常見策略。該研究揭示了珊瑚病原菌發(fā)揮致病性的新機制，從共附生菌群的功能和互作方式的視角獲得了對珊瑚共生總體健康的新認知，為利用益生菌保護造礁珊瑚的健康提供了技術(shù)支撐。

圖5 珊瑚病原菌與珊瑚共生細菌相互作用的模式圖

南海海洋所2017級直博生王偉權(quán)，副研究員湯開浩和副研究員王鵬霞為該論文的共同第一作者，王曉雪研究員為該論文的通訊作者。海南大學(xué)王嫣教授團隊提供珊瑚樣品的采樣和侵染體系建立等方面的支持。本研究工作得到國家自然科學(xué)基金、國家科技部重點研發(fā)計劃、中科院青年創(chuàng)新促進會、廣東省本土創(chuàng)新團隊、南方海洋科學(xué)與工程廣東省實驗室重大專項等項目的資助。

文章鏈接：
https://doi.org/10.1038/s41559-022-01795-y

Wang, W. et al. The coral pathogen Vibrio coralliilyticuskills non-pathogenic holobiont competitors by triggering prophage induction. Nat. Ecol. Evol. doi:10.1038/s41559-022-01795-y

來源：中科院南海海洋研究所